Толкин служил связистом на реке Сомма, где принимал участие в битве на гребне Типваль (Battle of Thiepval Ridge) и последующего штурма Швабского редута (Schwaben Redoubt). Согласно Джону Гарту (John Garth):

Время боёв для жены Толкина Эдит было величайшим стрессом, она пугалась каждого стука в дверь, боясь, что принесут известия о смерти мужа. Из-за цензуры, принятой в почте Британской армии, Толкин разработал секретный код, который использовал для написания писем домой. Благодаря этому коду Эдит могла прослеживать перемещения мужа на карте Западного Фронта.

27 октября 1916 года Толкин заболел окопной лихорадкой, распространяемой вшами, во множестве обитавшими в блиндажах. По воспоминаниям преподобного Мервина С. Иверса (Mervyn S. Evers), капеллана англиканской церкви в Ланкаширский фузилёрном полку:

Толкин был освобождён от военной службы и 8 ноября 1916 года отправлен в Англию. Множество дорогих ему школьных друзей, в том числе Гилсон и Смит, не вернулись с войны. В последующие годы Толкин с негодованием заявлял, что те, кто нашёл в его работах параллели со Второй мировой войной, были совершенно не правы:

В тылу

Слабый и истощённый Толкин провел остаток войны в госпиталях и гарнизонах, считаясь негодным по здоровью для основной службы.

В течение его восстановления в сельском доме в Литтл Хейвуд (Little Haywood) в Стаффордшире Толкин начал работать над «Книгой утраченных сказаний» (The Book of Lost Tales), начиная с «Падения Гондолина» (The Fall of Gondolin). На протяжении 1917 и 1918 годов он пережил несколько обострений болезни, но восстановился достаточно для того, чтобы нести службу в различных военных лагерях и дослужился до лейтенанта. В это время Эдит родила их первого ребёнка, Джона Френсиса Руэла Толкина (John Francis Reuel Tolkien).

Когда Толкин служил в Кингстон-апон-Халл (Kingston upon Hull), они с Эдит ходили гулять в лес, вблизи поселка Рус (Roos), и Эдит танцевала для него на поляне между цветами болиголова. После смерти жены в 1971 году, Толкин вспоминал:

Такие впечатления вдохновили Толкина на рассказ о встрече Берена и Лютиэн и он часто упоминал о Эдит как о «моей Лютиэн».

Вторая мировая война

В начале Второй мировой войны кандидатура Толкина рассматривалась на должность дешифровщика. В январе 1939 года у него осведомились о возможности служить в криптографическом департаменте министерства иностранных дел в случае чрезвычайного положения. Он согласился и прошёл курс обучения в Лондонском штабе Центра правительственной связи. Как бы то ни было, хотя Толкин был весьма проницательным для того, чтобы стать дешифровщиком, в октябре его информировали, что на данный момент правительство в его услугах не нуждается. В итоге он никогда больше не служил.

В 2009 году «Дейли телеграф» заявила, что Толкин по неизвестной причине отказался от предложения быть рекрутом на постоянной основе с жалованием 500 фунтов в год.

Хотя Толкин терпеть не мог Адольфа Гитлера и нацизм, он был потрясён бомбардировкой Германии союзными войсками. В 1945 году Толкин писал сыну Кристоферу:

После войны. «Толкиновский бум»

В 1945 году Толкин стал профессором английского языка и литературы в и оставался на этом посту до отставки в 1959 г. Много лет он работал сторонним экзаменатором в Дублинском университетском колледже (University College Dublin). В 1954 году Толкин получил почётную ученую степень от Национального университета Ирландии (Дублинский университетский колледж был его составной частью).